После событий второго фильма Эдди Брок оказывается в центре масштабной охоты. Полиция уверена, что он замешан в исчезновении Маллигана, а правительственные структуры хотят заполучить его симбиота для экспериментов. Тем временем с далёкой планеты приходят настоящие охотники — ксенофаги, древние твари, подчиняющиеся Наллу — праотцу всех симбиотов.
Налл когда-то создал Венома, но тот сбежал. Теперь внутри Венома скрыт Кодекс — могущественный источник энергии, способный освободить своего создателя. Но есть одно условие: Брок и Веном должны остаться живыми. За их судьбой следят спецслужбы Зоны 51, возглавляемые решительной учёной Тедди Пейн и безжалостным военным Стриклендом. Пока враги сближаются со всех сторон, Эдди и его симбиот должны не только спастись, но и сделать выбор — быть оружием или героем.